Zmarł 22 lipca 1540 roku. Zaledwie kilkanaście dni przed śmiercią władcy przyszedł na świat jego syn i następca tronu Jan Zygmunt. Dziecię otrzymało imiona po ojcu i dziadku. Mimo wysiłków matki Jan Zygmunt stracił prawa do korony węgierskiej i musiał zadowolić się tytułem księcia siedmiogrodzkiego. Ponieważ bezdzietność jego wuja Zygmunta Augusta otwierała przed nim perspektywę objęcia w przyszłości polskiego tronu, zadbano, by posługiwał się językiem polskim w mowie i piśmie. Otaczał się Polakami i utrzymywał ożywione kontakty z rodziną matki. „Po Panu Bogu nie mamy nikogo bliższego niż Waszą Królewską Miłość” – pisał do Zygmunta Augusta. Interesujący nie tylko z dynastycznego, ale przede wszystkim geopolitycznego punktu widzenia plan instalacji Zapolyów na polskim tronie przekreśliła śmierć Jana Zygmunta 14 marca 1571 roku. Był to dotkliwy cios dla króla. Do rangi smutnego symbolu urasta fakt, że gdy półtora roku później w Knyszynie wystawiono trumnę ze zwłokami ostatniego Jagiellona, przy jego wezgłowiu położono koronę węgierską.
Zygmunt August otrzymał ją jako spadek po siostrzeńcu.